Второй сезон повествует о дальнейшем обучении Рима Накамуры в академии экзорцистов. После раскрытия его происхождения как сына Сатаны, Рин продолжает занятия вместе с другими учениками. Его целью является обретение силы для противостояния Повелителю Ада. Директор учебного заведения, Мефистофель, создаёт условия для раскрытия потенциала главного героя. Параллельно Рин стремится наладить обычные отношения с одноклассниками, несмотря на свою природу.

На ситуацию обращает внимание Церковь, направляющая для проверки старшего экзорциста Сюру. После неудачной попытки ликвидации, она принимает решение наблюдать за Рином, став преподавателем в академии. Мотивацией Сюры является долг перед приёмным отцом главного героя, спасшим её в прошлом. Тем временем Сатана выжидает возможность для вселения в одного из своих сыновей с целью уничтожения человечества, создавая основную угрозу для персонажей.